高中二年级的暑假，本该和演奏摇滚乐的父母一起在伦敦的阿比路旅行的礼堂光回到了故乡。礼堂光在银河神社中，发现了银河火花与一个不可思议的人偶——泰罗奥特曼。泰罗告诉他，黑暗火花将所有的奥特曼和怪兽变成了人偶，银河火花是解开一切诅咒的唯一希望。礼堂光发现了布莱克王人偶并进行了超实体化，这时通过黑暗实体化的闪电达兰比尔出现了。

最终礼堂光变成了银河奥特曼，使用银河雷电击打败了闪电达兰比尔

变态飚车狂不停地追逐美玲。巴尔基星人发现后，利用了他的黑暗心灵，使其黑暗实体化变成了凯姆尔人。被美玲用棒子殴打后恼羞成怒，开始巨大化，礼堂光变身闪电达兰比尔却被其打败。礼堂光最终变身银河奥特曼用银河火焰球打败了凯姆尔人。

降星小学被废除了。老校友菅生优香被巴尔基星人利用变成了双头怪兽庞敦，想烧掉学校，礼堂光变身凯姆尔人前去解救泰罗和人偶，接着巨大化，上前阻止却未能成功。

最终礼堂光变身银河奥特曼，用银河圣剑将其打败，可泰罗却被浮在太空中的詹杀手操控者一条寺友也抓走了。

杂志社的摄影师来降星小学拍摄写真，预约的模特却放了鸽子，一直想成为偶像的千草想趁机当上模特，但是摄影师却选了美玲当模特，千草十分嫉妒。巴尔基星人利用千草的嫉妒使其变成了拉贡，拉贡想要攻击美玲，被阻止后巨大化，礼堂光变成庞敦王上前阻止，却被一阵狂踩，随后美玲播放音乐，使千草冷静下来，礼堂光趁机变身银河奥特曼使用银河慰藉使千草恢复原样。

当事情看着即将结束的时候，由一条寺友也操控的詹杀手却趁机偷袭，银河奥特曼的彩色计时器首次闪红灯并倒下。

礼堂光把怪兽和奥特曼变成人偶的事告诉千草和美玲，并打算向健太隐瞒事实，以防敌人伤害，但被健太目睹。健太气愤出走，遇见巴尔基星人，被黑暗火花迷惑，与朋友们反目成仇。争执中，礼堂光把健太打回清醒，从健太手中获得多拉格里人偶。此时友也操纵詹杀手出现。礼堂光先实体化为多拉格里与之迎战，后变为银河奥特曼与之在宇宙中周旋。由于能量不足，由银河奥特曼变回礼堂光，被詹杀手相救，回到地面。

突然，詹杀手遭到来自身后的攻击，攻击者竟然是黑暗迪迦

泰罗使用奥特意念助礼堂光和一条寺友也逃脱黑暗迪迦的攻击。众人得知友也的人生道路已被父亲安排，自己没有梦想。礼堂光提出为友也决定一个梦想：打倒银河奥特曼。

友也操纵詹杀手发出挑战，礼堂光超实体化为银河奥特曼，成功破坏了友也的黑暗火花，导致詹杀手停止运作。银河的计时器亮起了红灯。

此时黑暗迪迦再次出现，还将巴尔基星人巨大化，两人一起向银河奥特曼进攻。友也的信念引发了奇迹，重启詹杀手变成詹奈。银河奥特曼使用银河穿击光线与詹奈击一起打败了黑暗迪迦和巴尔基星人

继巴尔基星人之后，纳克尔星人担任代理人继续活跃在星降村里。除礼堂光外，朋友们均穿着校服登场。礼堂光有种不祥预感，决定暂时留在星降村而不回到父母身边。

学校被神秘力量封闭，众人均无法走出学校范围。黑暗伽汝贝罗斯出现。礼堂光先后超实体化为布莱克王、银河奥特曼与之展开擂台战，并最终将其击败。

美铃的父亲石动诚一郎、开发部部长黑木友美、建筑设计师桑原伸吾出现，他们来是商量拆除学校一事。由于同样被困学校，所有人唯有在学校过夜。睡梦中，桑原偷走了银河火花。

次日，桑原把银河火花交给了纳克尔星人。纳克尔星人却没有履行承诺放走桑原，反使他黑暗实体化为扎拉加斯。美铃向银河神社祈祷，竟获得了一个蓝色的银河亮光火花，超实体化为雷德王迎战扎拉加斯。

最终，伙伴们为礼堂光夺回银河火花，礼堂光超实体化为银河奥特曼。扎拉加斯不久就打败了雷德王，幸而最终被银河打败。此时，黑色的奥特曼出现了……

石动美玲的爸爸石动诚一郎将奥特曼和赛文奥特曼的人偶黑暗实体化并将银河奥特曼击败。黑木小姐欲逃离困境，被纳克尔星人格雷变为磁力怪兽安东拉，学校危在旦夕。

千草、建太、美玲化身为宇宙三面魔像伽休莱因，因配合不默契，不敌安东拉，礼堂光及时再次变身为银河前来支援。石动诚一郎再次黑暗实体化。安东拉被黑暗赛文击败，银河与黑暗赛文、黑暗奥特曼展开了殊死搏斗！

而礼堂秀真向白井校长透露，他已经知道黑暗支配者的真正身份了。

愤怒的纳克尔星人利用美玲的黑暗内心，黑暗实体化超级古兰特王。巨大的震动威胁着降星小学。礼堂光发现对方是美玲，为了拯救她，礼堂光抱着必死的决心进入了美玲的意识。健太、千草、美铃的父亲分别实体化为迪迦、奥特曼、赛文，联合友也操纵的詹奈，阻止古兰特王的进攻。

随后，礼堂秀真在学校内发现了藏有怪兽人偶的房间，并指出黑暗的支配者，竟然是——白井校长！

银河联同降星镇的人们，与黑暗的支配者展开最终决战！

使曾经让所有的奥特战士和怪兽受到黑暗波动而变成人偶的黑暗魔神复活了，他的名字是黑暗路基艾尔！

黑暗路基艾尔发出的黑暗动波使每个人都沉入昏迷状态。银河奥特曼也被打败，就在最后的关头，人们的不放弃使泰罗悟出了为什么他只有心，泰罗明白了奥特曼和人类并肩作战的道理，在大家的帮助下终于巨大化，将大家的力量传给了银河。最终银河奥特曼击败了黑暗路基艾尔！

最终，所有的奥特曼与怪兽回去了自己的宇宙中去。礼堂光与他的朋友将继续追寻未来！

银河带着火花人偶们回到各自的宇宙中去了，但马格马星人竟被遗留在地球。早早被黑暗火花解放的他，却是一直为黑暗势力的一帮人当跑腿，苦不得志。

马格马伪装成人类姿态出现在集市上，唯健太和千草发现其真身。恼羞成怒的马格马企图让千草黑暗实体化未果，继而自行黑暗实体化为杰顿，意欲毁灭降星镇。健太、千草分别超实体化迪迦、奥特曼，在月球上对阵杰顿和马格马。银河也前来支援，并将杰顿和马格马一并打回人偶形态，将其送回他们的宇宙中去